アリエッティ(志田未来)はとある郊外の古い屋敷に住んでる小人の女の子。小人の一族は、自分たちの暮らしに必要なモノを必要なだけ人間の世界から借りて生活する、借りぐらしの種族だ。

アリエッティが庭でハーブを摘んでいると、心疾患で手術を控え、手術日までの静養目的にこの屋敷にやってきた少年・翔(神木隆之介)に姿を見られてしまう。だが、一瞬だけであり、気にもとめていないだろう、とアリエッティは思っていた。

その晩、アリエッティは父親(三浦友和)とともに"狩り"に出かける。"狩り"とは、人間の住む家から生活に必要なものを拝借してくることだった。その晩の獲物は、角砂糖とティッシュペーパーだった。初めての体験に、アリエッティは心踊らせていた。初めての狩りは上手くいくかと思われたが、翔は起きており、アリエッティは再び姿を見られてしまう。また、せっかく手に入れた角砂糖を帰る途中で落としてしまう。

次の日、アリエッティは姿を見られたショックと、初めての狩りの失敗で落ち込んでいた。そんな中、軒下へと翔は角砂糖を運んだ。「わすれもの」という手紙とともに。悩んだ末、アリエッティは1人で角砂糖を翔の元へと返しに行く。そして、「私たちには関わらないで」とアリエッティは翔に伝えた。その帰り道、父親にアリエッティは人間と関わるな、と諭される。

父親は、引っ越しを検討し始めた。その最中、森の中で彼は足をくじいてしまう。そこで同じく小人であるスピラー(藤原竜也)と出会う。スピラーに助けられ、なんとか帰宅することができた。
翔は、祖母から「小人」にまつわる話を聞く。実は代々、その家では小人を目撃していたというのだ。祖母の父親は、小人たちのため、ドールハウスを家具職人に依頼して作らせたという。翔は、そのドールハウスを祖母から譲り受ける。そして、アリエッティたちへキッチンを彼らにプレゼントする。だが、その一件はさらにアリエッティたちを追い詰め、引っ越しを早めようとする。また、翔の行動が家政婦であるハル(樹木希林)に、彼らの家を発見される原因となってしまう。

アリエッティは、翔に余計なことをしないで、と話す。翔は素直に謝り、「君たちは滅び行く運命にある種族かも知れない」と話す。アリエッティは「私たちは生きなければならない！滅び行く種族などではない」と反発する。そして、「僕は心臓の病気で、手術を受けることになる。だけど、助かる見込みは低いと思う。だからこそ、君たちを助けたかったんだ」とアリエッティに語りかける。

一方、家政婦のハルは、アリエッティたちの家を軒下に発見する。そして、アリエッティの母親ホミリー(大竹しのぶ)を捕らえてしまう。その悲鳴を聞いたアリエッティは、翔とともに母親の捜索に向かう。ハルは、他の小人を見つけるべく、ねずみ取り業者を呼んでしまう。翔の手助けにより、何とか難を逃れた母親とアリエッティだったが、その一件により、引っ越しはせざるを得なくなった。

森へと向かい、スピラーとの待合場所へと急ぐアリエッティの一家。その途中で、家猫ミーヤとアリエッティは出会う。ミーヤは、翔を案内し、再びアリエッティと会う手助けをする。「今度は、受け取ってくれると嬉しいな」と翔はアリエッティに角砂糖を差し出す。

翔はさらに、「懸命に生きる君たちを見て、僕も生きなければならないと思った。明後日、僕は手術を受ける。…君は、僕の心臓の一部だ」と手を差し伸べた。その手をアリエッティは抱きしめた。そして、髪飾りを翔に差し出す。

アリエッティは、住み慣れた家を後にし、新たな住処へと向かった。


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