1969年7月4日、カルフォルニア州バレーホ。ドライブ中の若いカップルが拳銃で襲われた。男性はかろうじて一命を取り留めたが、女性は9発もの銃弾を浴びて絶命した。警察に事件を通報してきた男は、電話の向こうで「犯人は俺だ」と告げた。

それからほぼ1ヵ月後の8月１日。新聞社に一通の手紙が届く。
「俺は去年のクリスマスにハーマン湖でティーンエイジャーを2人、7月4日にはバレーホで若い女を殺した」とそこには書かれ、のちに自らを「ZODIAC ゾディアック」と名乗るようになる男からの第1の手紙だった。ふたつの殺人を告白し、犯人しか知りえない事件の詳細を書き記したその手紙には、さらに不気味な暗号文が添えられていた。新聞の一面にその暗号文を載せなければ、大量殺人を決行する、という一文がそこには添えられていた。

新聞に掲載された暗号を読み解こうと、一般読者までもが解読に熱中した。しかし、この異常な事件に誰よりも熱中していたのは、手紙が送られてきたサンフランシスコ・クロニクル紙の花形記者ポール・エイブリー（ロバート・ダウニーＪｒ．）と、暗号に並々ならぬ関心を寄せる風刺漫画家のロバート・グレイスミス（ジェイク・ギレンホール）だった。

暗号を解いたのはCIAでも、FBIでもなく、サンフランシスコ近郊に住む歴史の教師とその妻だった。そこから犯人の正体を知ることはできなかったが、すでに暗号解読に取り憑かれていたグレイスミスは、さらに執念深く暗号文を追い続ける。

ゾディアックのさらなる凶行と、手紙による挑発は続く。
9月27日。再び若いカップルが襲われる。ナイフでめった刺しにされ、女性が死亡。生き残った男性の証言から、黒い袋状の覆面を頭からすっぽり被ったゾディアックの異様な風体が明かされる。

10月11日。サンフランシスコ市内で、タクシーに客として乗り込んだ男が運転手を射殺。ゾディアックは手紙の中で犯行を認め、さらに現場近くで警察に尋問を受けたと告白する。
「あの夜なら自分を捕まえられたかもしれないのに」と。「犯人は黒人」という誤情報が伝聞されてしまったため、脚を引きずった短髪の白人が見逃されていたのだった。

これを機にゾディアック追跡の最前線へと躍り出たのが、サンフランシスコ市警の刑事デイブ・トースキー（マーク・ラファロ）と、相棒のビル・アームストロング（アンソニー・エドワーズ）だった。
警察で、そして新聞社で、取り憑かれたようにゾディアックを追いかける4人の男たち。次々と送られてくるゾディアックからの手紙、全米中に飛び交う偽情報、そして模倣犯の出現…そんな中、やがてひとりの容疑者が浮かび上がる。その名はリー・アレン。

リー・アレンは、教師をしていたが生徒に猥褻行為を働き免職、服役していた。さらに、元ルームメイトに「大きな事件を起こす」と仄めかしていたことが発覚する。

だが、決定的な証拠は何もない。筆跡、指紋は彼の物とは異なっていたのだった。いくつもの手がかりを与えながら、証拠は決して残さず、常に一歩先で嘲笑うゾディアック。

エイブリーは酒に溺れるようになり、アームストロング刑事は殺人課を去り、英雄視されていたトースキーもゾディアックからの手紙を捏造した疑いをかけられ、転落の道を辿る。
しかし、グレイスミスはまだ諦めていなかった。

グレイスミスは、真相を追い続けた。「暗号作成に必要な書籍は3冊。これらを借りた人物を洗い直そうとしたが、軍部の図書館で盗難されていた。それは、これらの書籍を借りたと判明すると困る人物が盗んだのではないか」とトースキーに話す。

そこから、警察の協力を得ながら、過去の調書などを元に、さらなる調査を開始する。そこで、第一の事件の女性が、リー・アレンと関係があったことを明らかにする。そして、ゾディアックが漏らした「誕生日だから殺人をおかさなければならない」という言葉が、彼の誕生日12月18日と一致することを発見する。

こうしたことから、リー・アレンがゾディアックではないか、とグレイスミスは断定する。だが、決定的な証拠は無かった。こうした調査を書籍にまとめ、グレイスミスはベストセラー作家となる。彼はその調査に没頭するあまり、妻子は実家に帰ってしまっていた。

それから数年後、第一の事件の生存者である少年が発見される。失踪していた彼が、警察官の要請に応じ、容疑者の中から犯人の顔を選んだ。その顔とは、リー・アレンのものだった。

逮捕の準備を行う警察だったが、そのタイミングでリー・アレンは心臓発作を起こして亡くなってしまう。こうしてゾディアック事件の真相は、永遠に闇に葬られてしまった。

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